藤島康介がキャラデザインを担当し、広井王子がプロデュースした同名ゲームをアニメ化。ゲームのストーリーを再構成しつつ各種設定を各所で解説しており、入門編にも最適。
“太正”12年春。仙台から上京し、帝都の平和を守るため帝国華撃団に入団した真宮寺さくら。失敗や個性的な隊員との葛藤など、さまざまな試練を通じ、さくらは成長していく。そして、さくらと帝国華撃団は帝都を襲う謎の秘密結社・黒之巣会と戦うことになる。
真宮寺さくらは帝国華撃団に入隊するために帝都・東京にやってきた。だが、大帝国劇場の中を歩き回るうちに帝国華撃団・花組の舞台をめちゃくちゃにしてしまう。そして、劇場の地下で「光武」を暴走させてしまい…。
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「光武」を暴走させたことに責任を感じ、一度は帝劇を去ったさくら。マリアから首都を守る花組の使命を聞かされるものの、迷いを感じてしまう。しかし、浅草に脇侍が現れたとき、さくらは自らの刀を抜いた。
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さくらは自分の霊力をなかなか制御できない一方、昼間は歌劇団員として舞台に立たなければならない。少しずつ芝居の面白さに目覚めていたところ、銀座に脇侍が出現。米田の制止を振り切り、「光武」を起動させる。
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「光武」による初出撃をしたさくらだが、目も当てられない結果に。米田は花組に海軍士官候補生の新隊長を迎えようとする。最も霊力が高いのは加山雄一だが、練習艦での火事でいち早く動いたのは大神一郎だった。
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大神一郎は花組の新隊長に就任。そんな中、アイリスが高熱を出した。米田とあやめは霊能部隊・夢組の研究所へ。脇侍の遺体を解体しようとしたところ、脇侍野原から黒之巣会の死天王のひとり、紅のミロクが現れた。
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花やしき支部で「光武」開発をしていた李紅蘭が花組に帰ってきた。さくらが「光武」を好きではないことを見抜き、さくらに設計図を見せる。一方、大神はバラバラの花組の心をつなぐのに腐心していた。
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帝国華撃団花組最後の一人、桐島カンナが帰ってきた。カンナは刹那に襲われた加山を救い、陸軍病院へ運ぶ。花組が「光武」の訓練をしていると、警報が鳴って刹那が出現。羅刹も登場し、次々と「光武」が倒される。
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大英帝国文化親善大使来日に際し、花組は公演をすることに。前日、さくらは父の法事に呼ばれるが「父ならきっとわかってくれる」と舞台に立つ。その頃、黒之巣会の叉丹は「天封石」の前で呪文を唱えていた。
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脇侍らしきものが出現したと聞いた加山が調査に行くと、刹那と羅刹に遭遇。今度は助けた大神が拉致されてしまう。マリアは一人で助けに向かい、ロシア革命に身を投じ「火喰い鳥」と呼ばれた頃を思い出していた。
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帝劇の次回公演の看板が完成するが、カンナは台風が来るので看板を下ろそうと言う。同じ頃、気象長官は超大型台風の接近を告げた。黒之巣会の叉丹はミロクを連れて、2つ目の「天封石」の前で呪文を唱える。
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